Fue creado mediante Decreto de 19 de abril de 1941 como un deslinde de las colecciones de arqueología, arte y etnografía americanos que hasta ese momento pertenecían al Museo Arqueológico Nacional. Posee más de 25 000 piezas, que abarcan cronológicamente desde el Paleolítico hasta la actualidad y cubren la totalidad del continente.
El Museo conserva más de 25.000 piezas, de las que están expuestas cerca de 2.500. Comprenden desde el año 10.000 a. C., en el Paleolítico, hasta nuestros días, y proceden de todo el continente, no solo de la América española, sino también de pueblos asentados en los actuales estados de Brasil, Estados Unidos y Canadá. Según Paz Cabello, antigua directora, este museo «es el más completo.
Aunque en Europa y América hay museos que tienen más fondos nuestras colecciones son muy amplias, muy buenas y muy antiguas y estas tres características no se suelen dar juntas. Hay muchas piezas que datan de la época de las colonias y los demás museos no suelen tener nada de esto porque se circunscriben sobre todo a los aspectos indígenas. Tampoco hay que olvidar que éste es un museo etnográfico y arqueológico».
El núcleo esencial está constituido por la arqueología precolombina —las culturas mejor representadas son las centroandinas (las del Antiguo Perú), en particular la inca—, la etnografía y el arte colonial. Los fondos más antiguos son los procedentes del Real Gabinete de Historia Natural. Dos de las salas del Museo se destinaron precisamente a recrear el aspecto de sus estancias, basándose en planos y dibujos originales. Esas colecciones fundacionales posteriormente fueron incrementadas mediante diversas compras, donaciones y legados.
En 1872 se produjo la primera compra de una gran colección, la de José Ignacio Miró, que incluía varias figuras mayas en piedra procedentes de Uxmal (Yucatán, México), así como el fragmento pequeño o Cortesiano del Códice Tro-Cortesiano o Códice de Madrid, igualmente maya (posteriormente también se adquirió el fragmento grande o Troano, en 1888). Asimismo destacan las compras de arte colonial realizadas entre 1941 y 1965, que supusieron un notable aumento de los fondos y permitieron reunir una importante colección, y la adquisición en 1948 del Códice Tudela, o Códice del Museo de América, azteca.
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